Ce qui avait commencé comme une amitié improbable entre un jeune Viking et un redoutable dragon Fury Nocturne est devenu une épique trilogie retraçant leurs vies. Dans ce nouveau chapitre, Harold et Krokmou vont enfin découvrir leurs véritables destinées : être le chef de Berk au côté d’Astrid et, en tant que dragon, être le leader de son espèce. Alors qu’ils réalisent leurs rêves de vivre en paix entre Vikings et dragons, une sombre menace planant sur le village et l’apparition d’une femelle Fury Nocturne vont mettre à mal leurs liens d’amitié comme jamais auparavant.

Tandis qu’Astrid, Rustik et le reste de la bande se défient durant des courses sportives de dragons devenues populaires sur l’île, notre duo désormais inséparable parcourt les cieux, à la découverte de territoires inconnus et de nouveaux mondes. Au cours de l’une de leurs aventures, ils découvrent une grotte secrète qui abrite des centaines de dragons sauvages, dont le mystérieux Dragon Rider. Les deux amis se retrouvent alors au centre d’une lutte visant à maintenir la paix. Harold et Krokmou vont se battre pour défendre leurs valeurs et préserver le destin des hommes et des dragons.

L'histoire d'Harold, jeune Viking peu à son aise dans sa tribu où combattre les dragons est le sport national. Sa vie va être bouleversée par sa rencontre avec un dragon qui va peu à peu amener Harold et les siens à voir le monde d'un point de vue totalement différent.