En 2077, le Japon domine les secteurs de la robotique et de la biotechnologie. Mais les Nations-Unies considèrent ces avancées technologiques comme une menace pour l'humanité et mettent en place un système de réglementation draconien. Le Japon se retire alors de l'ONU et s'isole complètement du reste du monde. Dix ans plus tard, une unité des forces spéciales américaines - dont l'un des membres est le Lieutenant-Commandant Vexille - est envoyée pour enquêter sur la situation réelle au Japon. Ce qu'ils vont découvrir changera la face du monde ?

Dans un futur alternatif, après des décennies de guerre, le monde a fini par arriver à une paix durable. Mais les Terriens ont désespérément besoin de retrouver un peu d'action. Pour apaiser ses citoyens, le gouvernement met alors en place un cycle de guerres d'un genre nouveau : celles-ci seront désormais organisées par des sociétés militaires privées, dans le seul but de divertir la population.C'est alors que la dernière recrue à rejoindre les pilotes de Sky Crawlers se retrouve impliquée dans un nouveau projet militaire, visant à rendre les pilotes infaillibles...