En 1937, au début de la guerre sino-japonaise, Chen Zhen, un étudiant chinois, revient de Tokyo, où le racisme est devenu insupportable, pour rejoindre son école d'arts martiaux à Shanghai. Sur place, il apprend que son vieux maître Huo Yuan-jia a trouvé la mort au terme d'un combat truqué contre le directeur d'une école de karaté rivale. Menant son enquête, Chen Zhen découvre que son mentor a en fait été assassiné par Go Fujita, un militaire japonais, avec la complicité d'un membre de l'école. Aidé du maître d'arts martiaux japonais Fumio Funakoshi, de Huo Ting-en, le fils de Huo Yuan-jia, ainsi que de Mitsuko Yamada, sa petite amie japonaise venue le rejoindre, le jeune homme est déterminé à venger l'honneur de son maître.

En mer de Béring, une petite île est la proie d’étranges oiseaux carnivores se nourrissant de ses habitants. Lorsque l’un de ces "Gyaos" subit une mutation physique au contact de la matière radioactive, la situation dégénère. Tokyo se retrouve alors la proie de la créature gigantesque qui cherche un nouveau territoire de chasse. Face à cette menace, le gouvernement va devoir se résoudre à s’allier avec le prédateur ancestral de l’oiseau : le Gamera. Mais une alliance est-elle vraiment possible ?

Trois ans ont passé depuis l'attaque de la Légion et le monde est de nouveau tourmenté par des attaques de Gyaos. Les monstres volants réapparaissent en nombre croissant à travers le monde. Ce troisième volet de la série consacrée au monstre géant Gamera voit celui-ci confronté à l'éveil d'Iris, qui revèlera au monde sa véritable nature.