La dépouille endormie du Creeper repose dans la granche du fermier Jack Taggart. Les 23 ans de sommeil de la créature touchent à leur fin, et Taggart n'attend qu'une seule chose : le réveil du Creeper, pour pouvoir venger la mort de son fils cadet, survenu à la fin du cycle précédent. De son coté, Trisha Jenner, dont le frère Darry fut aussi dévoré par le démon 23 ans plus tôt, est maintenant mère d'un adolescent. Celle-ci est en proie à d'horribles cauchemars répétitifs, lui indiquant que son fils subira le même sort que Darry. Elle rencontre donc Jack Taggart et son fils ainé pour mettre un terme au règne du Creeper, une fois pour toute.

Hunter, un homme au passé trouble, retourne dans sa ferme natale accompagnée de quelques amis. Alors qu’il s’offre du bon temps, le groupe découvre qu’une créature vicieuse rôde dans les parages.

Amber a perdu ses parents et vit désormais avec sa tante, Kelly. Celle-ci lui a fait quitter New York pour recommencer leur vie à zéro. Fan de football, Amber découvre son nouvel entraîneur, Dominic Antal, ancien joueur professionnel. Kelly tombe rapidement sous son charme, au grand dam de sa nièce et sous l’oeil malveillant d’une autre élève du lycée, Maddie…