Dans un futur alternatif, après des décennies de guerre, le monde a fini par arriver à une paix durable. Mais les Terriens ont désespérément besoin de retrouver un peu d'action. Pour apaiser ses citoyens, le gouvernement met alors en place un cycle de guerres d'un genre nouveau : celles-ci seront désormais organisées par des sociétés militaires privées, dans le seul but de divertir la population.C'est alors que la dernière recrue à rejoindre les pilotes de Sky Crawlers se retrouve impliquée dans un nouveau projet militaire, visant à rendre les pilotes infaillibles...

Ce film est une version alternative de la série télévisée ; il est composé des deux OVA de 2007, éditées pour améliorer le rythme de l'intrigue, et d'un segment supplémentaire ressemblant à un épisode télévisé où les acteurs sont chargés d'étudier les fleurs. L'intrigue présente plusieurs différences avec la série télévisée. L'accent est plus marqué sur les événements d'il y a 12 000 ans, en particulier la mort d'Apollonios et l'implication de la précédente incarnation de Reika.